Музей истории религии появился в 1930 году. Инициатором его создания и первым директором стал историк религии, этнограф и антрополог Богораз-Тан. В коллекцию музея вошли экспонаты из собраний Эрмитажа, Кунтскамеры, библиотеки Академии наук и Русского музея.
В 1954 году музей получил название Государственного музея истории религии и атеизма и вошел в состав Академии Наук СССР. Однако в 1990 году музею было возвращено первоначальное название — Государственный музей истории религии. С 2000 года он располагается по адресу: Почтамтская улица, 14/5.
Здесь проводятся выставки, посвященные верованиям разных народов. Также организовываются социальные проекты для детей, молодежи, военнослужащих и представителей разных конфессий.